[en] Surface curvature both emerges from, and influences the behavior of, living objects at length scales ranging from cell membranes to single cells to tissues and organs. The relevance of surface curvature in biology has been supported by numerous recent experimental and theoretical investigations in recent years. In this review, we first give a brief introduction to the key ideas of surface curvature in the context of biological systems and discuss the challenges that arise when measuring surface curvature. Giving an overview of the emergence of curvature in biological systems, its significance at different length scales becomes apparent. On the other hand, summarizing current findings also shows that both single cells and entire cell sheets, tissues or organisms respond to curvature by modulating their shape and their migration behavior. Finally, we address the interplay between the distribution of morphogens or micro-organisms and the emergence of curvature across length scales with examples demonstrating these key mechanistic principles of morphogenesis. Overall, this review highlights that curved interfaces are not merely a passive by-product of the chemical, biological and mechanical processes but that curvature acts also as a signal that co-determines these processes.
Disciplines :
Physical, chemical, mathematical & earth Sciences: Multidisciplinary, general & others
Author, co-author :
Schamberger, Barbara
Roschger, Andreas
Sengupta, Anupam ; University of Luxembourg > Faculty of Science, Technology and Medicine (FSTM) > Department of Physics and Materials Science (DPHYMS)
Bidan, Cécile M
Dunlop, John W. C.
External co-authors :
yes
Language :
English
Title :
Curvature in Biological Systems: Its quantification, Emergence and Implications Across the Scales
a) K. Anselme, N. T. Wakhloo, P. Rougerie, L. Pieuchot, Adv. Healthcare Mater. 2018, 7, 1701154;
b) G. R. Fedorchak, A. Kaminski, J. Lammerding, Prog. Biophys. Mol. Biol. 2014, 115, 76.
I. Schoen, B. L. Pruitt, V. Vogel, Annu. Rev. Mater. Res. 2013, 43, 589.
D. A. W. Thompson, On Growth and Form, Cambridge University Press, Cambridge, UK 1992.
a) M. Werner, A. Petersen, N. A. Kurniawan, C. V. C. Bouten, Adv. Biosyst. 2019, 3, 1900080;
b) L. Pieuchot, J. Marteau, A. Guignandon, T. Dos Santos, I. Brigaud, P.-F. Chauvy, T. Cloatre, A. Ponche, T. Petithory, P. Rougerie, M. Vassaux, J.-L. Milan, N. Tusamda Wakhloo, A. Spangenberg, M. Bigerelle, K. Anselme, Nat. Commun. 2018, 9, 3995;
c) N. D. Bade, T. Xu, R. D. Kamien, R. K. Assoian, K. J. Stebe, Biophys. J. 2018, 114, 1467.
a) P. Kollmannsberger, C. M. Bidan, J. W. C. Dunlop, P. Fratzl, V. Vogel, Sci. Adv. 2018, 4, eaao4881;
b) M. Luciano, S.-L. Xue, W. H. De Vos, L. Redondo-Morata, M. Surin, F. Lafont, E. Hannezo, S. Gabriele, Nat. Phys. 2021, 17, 1382.
a) I. K. Jarsch, F. Daste, J. L. Gallop, J. Cell Biol. 2016, 214, 375;
b) S. Hyde, S. Andersson, K. Larsson, Z. Blum, T. Landh, S. Lidin, B. Ninham, The Language of Shape: The Role of Curvature in Condensed Matter: Physics, Chemistry and Biology, Elsevier Science, New York 1997;
c) R. D. Kamien, Rev. Mod. Phys. 2002, 74, 953.
a) R. K. Assoian, N. D. Bade, C. V. Cameron, K. J. Stebe, Open Biol. 2019, 9, 190155;
b) D. Baptista, L. Teixeira, C. van Blitterswijk, S. Giselbrecht, R. Truckenmüller, Trends Biotechnol. 2019, 37, 838;
c) S. J. Callens, R. J. Uyttendaele, L. E. Fratila-Apachitei, A. A. Zadpoor, Biomaterials 2020, 232, 119739.
B. Li, Y.-P. Cao, X.-Q. Feng, H. Gao, Soft Matter 2012, 8, 5728.
a) S. J. P. Callens, D. C. Tourolle né Betts, R. Müller, A. A. Zadpoor, Acta Biomater. 2021, 130, 343;
b) M. Kronenberger, O. Wirjadi, H. Hagen, IEEE Trans. Visualization Comput. Graphics 2018, 25, 3032;
c) G. E. Schröder-Turk, W. Mickel, S. C. Kapfer, F. M. Schaller, B. Breidenbach, D. Hug, K. Mecke, New J. Phys. 2013, 15, 083028.
a) P. Barbier de Reuille, A.-L. Routier-Kierzkowska, D. Kierzkowski, G. W. Bassel, T. Schüpbach, G. Tauriello, N. Bajpai, S. Strauss, A. Weber, A. Kiss, A. Burian, H. Hofhuis, A. Sapala, M. Lipowczan, M. B. Heimlicher, S. Robinson, E. M. Bayer, K. Basler, P. Koumoutsakos, A. H. K. Roeder, T. Aegerter-Wilmsen, N. Nakayama, M. Tsiantis, A. Hay, D. Kwiatkowska, I. Xenarios, C. Kuhlemeier, R. S. Smith, eLlife 2015, 4, e05864;
b) T. M. Hain, M. Bykowski, M. Saba, M. E. Evans, G. E. Schröder-Turk, Ł. Kowalewska, Plant Physiol. 2021, 188, 81.
P. Jin, L. Y. Jan, Y.-N. Jan, Annu. Rev. Neurosci. 2020, 43, 207.
C. Frantz, K. M. Stewart, V. M. Weaver, J. Cell Sci. 2010, 123, 4195.
a) K. Crane, CS 15-458/858: Discrete Differential Geometry, https://brickisland.net/DDGSpring2019/2019/03/13/steiner-formula-for-surfaces-in-mathbbr3/ (accessed: March 2022).
a) P. Bassereau, R. Jin, T. Baumgart, M. Deserno, R. Dimova, V. A. Frolov, P. V. Bashkirov, H. Grubmüller, R. Jahn, H. J. Risselada, J. Phys. D: Appl. Phys. 2018, 51, 343001;
b) C. Tanford, The Hydrophobic Effect: Formation of Micelles and Biological Membranes, Wiley, New York 1973;
c) J. N. Israelachvili, D. J. Mitchell, B. W. Ninham, J. Chem. Soc. 1976, 72, 1525.
Z. A. Almsherqi, T. Landh, S. D. Kohlwein, Y. R. Deng, Int. Rev. Cell Mol. Biol. 2009, 274, 275.
M. E. Evans, G. E. Schröder-Turk, Mitt. Dtsch. Math.-Ver. 2014, 22, 158.
M. P. do Carmo, Differential Geometry of Curves and Surfaces, Dover Publications Inc., Mineola, NY, USA 2016.
a) A. M. Turner, V. Vitelli, D. R. Nelson, Rev. Mod. Phys. 2010, 82, 1301;
b) V. Vitelli, W. Irvine, Soft Matter 2013, 9, 8086;
c) T. Lopez-Leon, V. Koning, K. B. S. Devaiah, V. Vitelli, A. Fernandez-Nieves, Nat. Phys. 2011, 7, 391.
a) T. B. Saw, A. Doostmohammadi, V. Nier, L. Kocgozlu, S. Thampi, Y. Toyama, P. Marcq, C. T. Lim, J. M. Yeomans, B. Ladoux, Nature 2017, 544, 212;
b) A. Sengupta, Front. Phys. 2020, 8, 184;
c) P. Guillamat, C. Blanch-Mercader, G. Pernollet, K. Kruse, A. Roux, Nat. Mater. 2022, 21, 588.
V. Kralj-Iglič, V. Heinrich, S. Svetina, B. Žekš, Eur. Phys. J. E.: Soft Matter Biol. Phys. 1999, 10, 5.
K. Crane, Discrete Differential Geometry: An Applied Introduction, https://www.cs.cmu.edu/~kmcrane/Projects/DDG/ (accessed: February 2022).
G. Dziuk, C. M. Elliott, Acta Numer. 2013, 22, 289.
A. I. Bobenko, J. M. Sullivan, P. Schröder, G. Ziegler, Discrete Differential Geometry, Vol. 38, Springer, New York 2008.
P. Grohs, M. Holler, A. Weinmann, Handbook of Variational Methods for Nonlinear Geometric Data, Springer, New York 2020.
C. W. Sensen, B. Hallgrímsson, Advanced Imaging in Biology and Medicine: Technology, Software Environments, Applications, Springer Science & Business Media, New York 2008.
P. Grangeat, Mathematical Framework of Cone Beam 3D Reconstruction Via the First Derivative of the Radon Transform, (Eds.: G. T. Herman, A. K. Louis, F. Natterer), Mathematical Methods in Tomography, Lecture Notes in Mathematics, Springer, Berlin/Heidelberg, Germany 1991, https://doi.org/10.1007/BFb0084509.
S. Rusinkiewicz, trimesh2, https://gfx.cs.princeton.edu/proj/trimesh2/ (accessed: March 2020).
M. Fisher, P. Schröder, M. Desbrun, H. Hoppe, ACM Trans. Graphics 2007, 26, 56.
H. Pan, Y.-K. Choi, Y. Liu, W. Hu, Q. Du, K. Polthier, C. Zhang, W. Wang, ACM Trans. Graphics 2012, 31, 85.
M. K. Driscoll, E. S. Welf, A. R. Jamieson, K. M. Dean, T. Isogai, R. Fiolka, G. Danuser, Nat. Methods 2019, 16, 1037.
O. Monga, S. Benayoun, Comput. Vision Image Understanding 1995, 61, 171.
O. Monga, R. Deriche, G. Malandain, J. P. Cocquerez, Image Vision Comput. 1991, 9, 203.
J. Fouchard, T. P. J. Wyatt, A. Proag, A. Lisica, N. Khalilgharibi, P. Recho, M. Suzanne, A. Kabla, G. Charras, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2020, 117, 9377.
K. Khairy, W. Lemon, F. Amat, P. J. Keller, Biophys. J. 2018, 114, 267.
J. D. Hauenstein, T. S. Newman, Comput. Graphics 2020, 86, 52.
R. Dasgupta, M. S. Miettinen, N. Fricke, R. Lipowsky, R. Dimova, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2018, 115, 5756.
H. T. McMahon, J. L. Gallop, Nature 2005, 438, 590.
A. Mughal, S. Cox, D. Weaire, S. Burke, S. Hutzler, Philos. Mag. Lett. 2018, 98, 358.
S. J. Antreich, N. Xiao, J. C. Huss, N. Horbelt, M. Eder, R. Weinkamer, N. Gierlinger, Adv. Sci. 2019, 6, 1900644.
C. A. Airoldi, C. A. Lugo, R. Wightman, B. J. Glover, S. Robinson, Cell Rep. 2021, 36, 109715.
E. Sharon, B. Roman, M. Marder, G.-S. Shin, H. L. Swinney, Nature 2002, 419, 579.
M. J. Harrington, K. Razghandi, F. Ditsch, L. Guiducci, M. Rueggeberg, J. W. C. Dunlop, P. Fratzl, C. Neinhuis, I. Burgert, Nat. Commun. 2011, 2, 337.
A. E. Shyer, T. Tallinen, N. L. Nerurkar, Z. Wei, E. S. Gil, D. L. Kaplan, C. J. Tabin, L. Mahadevan, Science 2013, 342, 212.
M. B. Amar, F. Jia, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 10525.
P.-C. Lin, S. Yang, Appl. Phys. Lett. 2007, 90, 241903.
A. R. Barnette, J. J. Neil, C. D. Kroenke, J. L. Griffith, A. A. Epstein, P. V. Bayly, A. K. Knutsen, T. E. Inder, Pediatr. Res. 2009, 66, 80.
A. Goriely, M. G. D. Geers, G. A. Holzapfel, J. Jayamohan, A. Jérusalem, S. Sivaloganathan, W. Squier, J. A. W. van Dommelen, S. Waters, E. Kuhl, Biomech. Model. Mechanobiol. 2015, 14, 931.
H. Ucar, S. Watanabe, J. Noguchi, Y. Morimoto, Y. Iino, S. Yagishita, N. Takahashi, H. Kasai, Nature 2021, 600, 686.
P. S. Laplace, Traité de Mécanique Céleste, Vol. 4, Crapelet, Paris, France 1805.
F. J. Almgren, J. E. Taylor, Sci. Am. 1976, 235, 82.
R. Lipowsky, Nature 1991, 349, 475.
A. Boudaoud, Trends Plant Sci. 2010, 15, 353.
S. Armon, E. Efrati, R. Kupferman, E. Sharon, Science 2011, 333, 1726.
K. Kobayashi, K. Endo, H. Wada, Subcell. Biochem. 2016, 86, 21.
D. Marsh, Biophys. J. 1996, 70, 2248.
J. F. Sadoc, J. Charvolin, J. Phys. France 1986, 47, 683.
R. Dimova, C. Marques, The Giant Vesicle Book, CRC Press, Boca Raton, FL 2019.
R. Downing, G. V. Bossa, S. May, Soft Matter 2020, 16, 5032.
a) Z. A. Almsherqi, S. D. Kohlwein, Y. Deng, J. Cell Biol. 2006, 173, 839;
b) J. J. K. Kirkensgaard, M. E. Evans, L. de Campo, S. T. Hyde, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2014, 111, 1271.
C. Cui, Y. Deng, L. Han, Sci. China Mater. 2020, 63, 686.
a) B. E. S. Gunning, Protoplasma 1965, 60, 111;
b) Ł. Kowalewska, R. Mazur, S. Suski, M. Garstka, A. Mostowska, Plant Cell 2016, 28, 875.
J. Zimmerberg, M. M. Kozlov, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2006, 7, 9.
a) H. T. Ghiradella, M. W. Butler, J. R. Soc., Interface 2009, 6, S243;
b) H. Ghiradella, J. Morphol. 1989, 202, 69;
c) V. Saranathan, C. O. Osuji, S. G. Mochrie, H. Noh, S. Narayanan, A. Sandy, E. R. Dufresne, R. O. Prum, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 11676;
d) K. Michielsen, D. Stavenga, J. R. Soc., Interface 2008, 5, 85;
e) G. E. Schröder-Turk, S. Wickham, H. Averdunk, F. Brink, J. F. Gerald, L. Poladian, M. Large, S. Hyde, J. Struct. Biol. 2011, 174, 290.
M. Saba, B. D. Wilts, J. Hielscher, G. E. Schröder-Turk, Mater. Today: Proc. 2014, 1, 193.
G. E. Schröder-Turk, Faraday Discuss. 2020, 223, 307.
K. Große-Brauckmann, Exp. Math. 1997, 6, 33.
A. C. Martin, M. Gelbart, R. Fernandez-Gonzalez, M. Kaschube, E. F. Wieschaus, J. Cell Biol. 2010, 188, 735.
D. Sweeton, S. Parks, M. Costa, E. Wieschaus, Development 1991, 112, 775.
T. F. Plageman, Jr., B. K. Chauhan, C. Yang, F. Jaudon, X. Shang, Y. Zheng, M. Lou, A. Debant, J. D. Hildebrand, R. A. Lang, Development 2011, 138, 5177.
C. Pérez-González, G. Ceada, F. Greco, M. Matejčić, M. Gómez-González, N. Castro, A. Menendez, S. Kale, D. Krndija, A. G. Clark, V. R. Gannavarapu, A. Álvarez-Varela, P. Roca-Cusachs, E. Batlle, D. M. Vignjevic, M. Arroyo, X. Trepat, Nat. Cell Biol. 2021, 23, 745.
J. Sidhaye, C. Norden, eLife 2017, 6, e22689.
L. Sui, S. Alt, M. Weigert, N. Dye, S. Eaton, F. Jug, E. W. Myers, F. Jülicher, G. Salbreux, C. Dahmann, Nat. Commun. 2018, 9, 4620.
K. Sherrard, F. Robin, P. Lemaire, E. Munro, Curr. Biol. 2010, 20, 1499.
D. N. Clarke, A. C. Martin, Curr. Biol. 2021, 31, R667.
C. M. Nelson, J. Biomech. Eng. 2016, 138, 021005.
Q. Wang, X. Zhao, Sci. Rep. 2015, 5, 8887.
A. B. Nicotra, A. Leigh, C. K. Boyce, C. S. Jones, K. J. Niklas, D. L. Royer, H. Tsukaya, Funct. Plant Biol. 2011, 38, 535.
P. V. Bayly, L. A. Taber, C. D. Kroenke, J. Mech. Behav. Biomed. Mater. 2014, 29, 568.
a) Y. Tan, B. Hu, J. Song, Z. Chu, W. Wu, Nano-Micro Lett. 2020, 12, 101;
b) R. J. Metzger, M. A. Krasnow, Science 1999, 284, 1635.
a) A. Trushko, I. Di Meglio, A. Merzouki, C. Blanch-Mercader, S. Abuhattum, J. Guck, K. Alessandri, P. Nassoy, K. Kruse, B. Chopard, A. Roux, Dev. Cell 2020, 54, 655;
b) I. Di Meglio, A. Trushko, P. Guillamat, C. Blanch-Mercader, S. Abuhattum, A. Roux, Cell Rep. 2022, 40, 111227.
A. Schweikart, A. Fery, Microchim. Acta 2009, 165, 249.
V. A. Surapaneni, M. Schindler, R. Ziege, L. C. de Faria, J. Wölfer, C. M. Bidan, F. H. Mollen, S. Amini, S. Hanna, M. N. Dean, Integr. Comp. Biol. 2022, 62, 749.
T. Takamatsu, S. Fujita, Dev., Growth Differ. 1987, 29, 497.
Z. Chen, Q. Guo, E. Dai, N. Forsch, L. A. Taber, J. R. Soc., Interface 2016, 13, 20160395.
a) L. Q. Wan, A. S. Chin, K. E. Worley, P. Ray, Philos. Trans. R. Soc. B: Biol. Sci. 2016, 371, 20150413;
b) A. S. Chin, K. E. Worley, P. Ray, G. Kaur, J. Fan, L. Q. Wan, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2018, 115, 12188;
c) D. W. Green, J. M. Lee, E. J. Kim, D. J. Lee, H. S. Jung, Adv. Mater. Interfaces 2016, 3, 1500411;
d) Y. Wang, J. Xu, Y. Wang, H. Chen, Chem. Soc. Rev. 2013, 42, 2930.
M. Eder, W. Schäffner, I. Burgert, P. Fratzl, Adv. Mater. 2020, 33, 2001412.
J. C. Huss, V. Schoeppler, D. J. Merritt, C. Best, E. Maire, J. Adrien, O. Spaeker, N. Janssen, J. Gladisch, N. Gierlinger, Adv. Sci. 2018, 5, 1700572.
P. Gómez-Gálvez, P. Vicente-Munuera, A. Tagua, C. Forja, A. M. Castro, M. Letrán, A. Valencia-Expósito, C. Grima, M. Bermúdez-Gallardo, Ó. Serrano-Pérez-Higueras, F. Cavodeassi, S. Sotillos, M. D. Martín-Bermudo, A. Márquez, J. Buceta, L. M. Escudero, Nat. Commun. 2018, 9, 2960.
a) A. Sapala, A. Runions, A.-L. Routier-Kierzkowska, M. D. Gupta, L. Hong, H. Hofhuis, S. Verger, G. Mosca, C.-B. Li, A. Hay, eLife 2018, 7, e32794;
b) W. Lin, Z. Yang, Curr. Opin. Plant Biol. 2020, 57, 142.
a) M. Majda, P. Grones, I.-M. Sintorn, T. Vain, P. Milani, P. Krupinski, B. Zagórska-Marek, C. Viotti, H. Jönsson, E. J. Mellerowicz, O. Hamant, S. Robert, Dev. Cell 2017, 43, 290;
b) B. Altartouri, A. J. Bidhendi, T. Tani, J. Suzuki, C. Conrad, Y. Chebli, N. Liu, C. Karunakaran, G. Scarcelli, A. Geitmann, Plant Physiol. 2019, 181, 127;
c) K. T. Haas, R. Wightman, E. M. Meyerowitz, A. Peaucelle, Science 2020, 367, 1003.
A. J. Bidhendi, B. Altartouri, F. P. Gosselin, A. Geitmann, Cell Rep. 2019, 28, 1237.
J. C. Huss, S. J. Antreich, J. Bachmayr, N. Xiao, M. Eder, J. Konnerth, N. Gierlinger, Adv. Mater. 2020, 32, 2004519.
W. Zhao, L. Hanson, H.-Y. Lou, M. Akamatsu, P. D. Chowdary, F. Santoro, J. R. Marks, A. Grassart, D. G. Drubin, Y. Cui, Nat. Nanotechnol. 2017, 12, 750.
R. Mok, J. Dunkel, V. Kantsler, Phys. Rev. E 2019, 99, 052607.
P. Rougerie, L. Pieuchot, R. S. dos Santos, J. Marteau, M. Bigerelle, P.-F. Chauvy, M. Farina, K. Anselme, Sci. Rep. 2020, 10, 14784.
S. A. Ruiz, C. S. Chen, Stem Cells 2008, 26, 2921.
S. Ehrig, B. Schamberger, C. M. Bidan, A. West, C. Jacobi, K. Lam, P. Kollmannsberger, A. Petersen, P. Tomancak, K. Kommareddy, F. D. Fischer, P. Fratzl, J. W. C. Dunlop, Sci. Adv. 2019, 5, eaav9394.
M. Paris, A. Goetz, I. Hettrich, C. M. Bidan, J. W. C. Dunlop, H. Razi, I. Zizak, D. W. Hutmacher, P. Fratzl, G. N. Duda, W. Wagermaier, A. Cipitria, Acta Biomater. 2017, 60, 64.
S. W. Cranford, J. de Boer, C. van Blitterswijk, M. J. Buehler, Adv. Mater. 2013, 25, 802.
Y. Yang, T. Xu, H.-P. Bei, L. Zhang, C.-Y. Tang, M. Zhang, C. Xu, L. Bian, K. W.-K. Yeung, J. Y. H. Fuh, X. Zhao, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2022, 119, e2206684119.
H. V. Unadkat, M. Hulsman, K. Cornelissen, B. J. Papenburg, R. K. Truckenmüller, A. E. Carpenter, M. Wessling, G. F. Post, M. Uetz, M. J. T. Reinders, D. Stamatialis, C. A. van Blitterswijk, J. de Boer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 16565.
a) M. Théry, J. Cell Sci. 2010, 123, 4201;
b) C. D. Bain, G. M. Whitesides, Angew. Chem. 1989, 101, 522;
c) A. Kumar, H. A. Biebuyck, G. M. Whitesides, Langmuir 1994, 10, 1498.
D. M. Lyra-Leite, A. P. Petersen, N. R. Ariyasinghe, N. Cho, M. L. McCain, J. Mol. Cell. Cardiol. 2021, 150, 32.
L. Q. Wan, K. Ronaldson, M. Park, G. Taylor, Y. Zhang, J. M. Gimble, G. Vunjak-Novakovic, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 12295.
S. J. Bryant, J. L. Cuy, K. D. Hauch, B. D. Ratner, Biomaterials 2007, 28, 2978.
F. Chen, J. Ricken, D. Xu, S. V. Wegner, Adv. Biosyst. 2019, 3, 1800269.
P. Durand-Smet, T. A. Spelman, E. M. Meyerowitz, H. Jönsson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2020, 117, 17399.
V. N. Truskett, M. P. Watts, Trends Biotechnol. 2006, 24, 312.
a) S. Lee, H. Yang, C. Chen, S. Venkatraman, A. Darsha, S. M. Wu, J. C. Wu, T. Seeger, J. Visualized Exp. 2020, 158, e60888;
b) G. Sahni, J. Yuan, Y.-C. Toh, J. Visualized Exp. 2016, 112, 54097.
D. J. Guckenberger, T. E. de Groot, A. M. Wan, D. J. Beebe, E. W. Young, Lab Chip 2015, 15, 2364.
E. Latorre, S. Kale, L. Casares, M. Gómez-González, M. Uroz, L. Valon, R. V. Nair, E. Garreta, N. Montserrat, A. J. N. del Campo, Nature 2018, 563, 203.
W. Oropallo, L. A. Piegl, Eng. Comput. 2016, 32, 135.
S. Ravi-Kumar, B. Lies, X. Zhang, H. Lyu, H. Qin, Polym. Int. 2019, 68, 1391.
G. C. Engelmayr, Jr., M. Cheng, C. J. Bettinger, J. T. Borenstein, R. Langer, L. E. Freed, Nat. Mater. 2008, 7, 1003.
N. Ahmed, S. Darwish, A. M. Alahmari, Mater. Manuf. Processes 2016, 31, 1121.
A. Francone, S. Merino, A. Retolaza, J. Ramiro, S. A. Alves, J. V. de Castro, N. M. Neves, A. Arana, J. M. Marimon, C. M. S. Torres, N. Kehagias, Surf. Interfaces 2021, 27, 101494.
I. Mutreja, T. B. F. Woodfield, S. Sperling, V. Nock, J. J. Evans, M. M. Alkaisi, Biofabrication 2015, 7, 025002.
H. Elliott, R. S. Fischer, K. A. Myers, R. A. Desai, L. Gao, C. S. Chen, R. S. Adelstein, C. M. Waterman, G. Danuser, Nat. Cell Biol. 2015, 17, 137.
G. de Vicente, M. C. Lensen, Eur. Polym. J. 2016, 78, 290.
Z. Li, Y. W. Gong, S. J. Sun, Y. Du, D. Y. Lu, X. F. Liu, M. Long, Biomaterials 2013, 34, 7616.
S. Yang, K. Khare, P. C. Lin, Adv. Funct. Mater. 2010, 20, 2550.
C. Tomba, T. Petithory, R. Pedron, A. Airoudj, I. Di Meglio, A. Roux, V. Luchnikov, Small 2019, 15, 1900162.
C. Tomba, V. Luchnikov, L. Barberi, C. Blanch-Mercader, A. Roux, Dev. Cell 2022, 57, 1257.
S. L. Arias, J. Devorkin, A. Civantos, J. P. Allain, Langmuir 2021, 37, 16.
L. Wang, T. J. McCarthy, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2015, 112, 2664.
J. Nakanishi, Y. Kikuchi, T. Takarada, H. Nakayama, K. Yamaguchi, M. Maeda, Anal. Chim. Acta 2006, 578, 100.
M. Gabi, A. Larmagnac, P. Schulte, J. Vörös, Colloids Surf., B 2010, 79, 365.
Y. Kikuchi, J. Nakanishi, T. Shimizu, H. Nakayama, S. Inoue, K. Yamaguchi, H. Iwai, Y. Yoshida, Y. Horiike, T. Takarada, M. Maeda, Langmuir 2008, 24, 13084.
H. Kamble, M. J. Barton, M. Jun, S. Park, N.-T. Nguyen, Lab Chip 2016, 16, 3193.
A. S. Gladman, E. A. Matsumoto, R. G. Nuzzo, L. Mahadevan, J. A. Lewis, Nat. Mater. 2016, 15, 413.
D. G. Tamay, T. Dursun Usal, A. S. Alagoz, D. Yucel, N. Hasirci, V. Hasirci, Front. Bioeng. Biotechnol. 2019, 7, 164.
a) M. Schaffner, P. A. Rühs, F. Coulter, S. Kilcher, A. R. Studart, Sci. Adv. 2017, 3, eaao6804;
b) S. Balasubramanian, M.-E. Aubin-Tam, A. S. Meyer, ACS Synth. Biol. 2019, 8, 1564.
H.-Y. Lou, W. Zhao, X. Li, L. Duan, A. Powers, M. Akamatsu, F. Santoro, A. F. McGuire, Y. Cui, D. G. Drubin, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2019, 116, 23143.
A.-L. L.e Roux, X. Quiroga, N. Walani, M. Arroyo, P. Roca-Cusachs, Philos. Trans. R. Soc., B 2019, 374, 20180221.
C. Luxenburg, R. Zaidel-Bar, Exp. Cell Res. 2019, 378, 232.
a) A. Ray, O. Lee, Z. Win, R. M. Edwards, P. W. Alford, D.-H. Kim, P. P. Provenzano, Nat. Commun. 2017, 8, 14923;
b) K.-H. Nam, P. Kim, D. K. Wood, S. Kwon, P. P. Provenzano, D.-H. Kim, Sci. Rep. 2016, 6, 29749;
c) G. Ramirez-San Juan, P. Oakes, M. Gardel, Mol. Biol. Cell 2017, 28, 1043.
M. Werner, N. A. Kurniawan, G. Korus, C. V. C. Bouten, A. Petersen, J. R. Soc., Interface 2018, 15, 20180162.
N. D. Bade, R. D. Kamien, R. K. Assoian, K. J. Stebe, Sci. Adv. 2017, 3, e1700150.
J. Y. Park, D. H. Lee, E. J. Lee, S. H. Lee, Lab Chip 2009, 9, 2043.
M. Werner, S. B. G. Blanquer, S. P. Haimi, G. Korus, J. W. C. Dunlop, G. N. Duda, D. W. Grijpma, A. Petersen, Adv. Sci. 2017, 4, 1600347.
a) M. Vassaux, L. Pieuchot, K. Anselme, M. Bigerelle, J.-L. Milan, Biophys. J. 2019, 117, 1136;
b) B. Winkler, I. S. Aranson, F. Ziebert, Commun. Phys. 2019, 2, 82.
E. Sitarska, S. D. Almeida, M. Beckwith, J. Stopp, Y. Schwab, M. Sixt, A. Kreshuk, A. Erzberger, A. Diz-Muñoz, bioRxiv 2021, 2021.03.26.437199.
A. Reversat, F. Gaertner, J. Merrin, J. Stopp, S. Tasciyan, J. Aguilera, I. de Vries, R. Hauschild, M. Hons, M. Piel, A. Callan-Jones, R. Voituriez, M. Sixt, Nature 2020, 582, 582.
a) A. Lomakin, C. Cattin, D. Cuvelier, Z. Alraies, M. Molina, G. Nader, N. Srivastava, P. Saez, J. Garcia-Arcos, I. Zhitnyak, Science 2020, 370, eaba2894;
b) V. Venturini, F. Pezzano, F. C. Castro, H.-M. Häkkinen, S. Jiménez-Delgado, M. Colomer-Rosell, M. Marro, Q. Tolosa-Ramon, S. Paz-López, M. A. Valverde, Science 2020, 370, eaba2644.
T. Ostapenko, F. J. Schwarzendahl, T. J. Böddeker, C. T. Kreis, J. Cammann, M. G. Mazza, O. Bäumchen, Phys. Rev. Lett. 2018, 120, 068002.
O. Sipos, K. Nagy, R. Di Leonardo, P. Galajda, Phys. Rev. Lett. 2015, 114, 258104.
E. Secchi, A. Vitale, G. L. Miño, V. Kantsler, L. Eberl, R. Rusconi, R. Stocker, Nat. Commun. 2020, 11, 2851.
B. Szabó, G. J. Szöllösi, B. Gönci, Z. Jurányi, D. Selmeczi, T. Vicsek, Phys. Rev. E 2006, 74, 061908.
S. Ehrig, J. Ferracci, R. Weinkamer, J. W. C. Dunlop, Phys. Rev. E 2017, 95, 062609.
S.-Z. Lin, Y. Li, J. Ji, B. Li, X.-Q. Feng, Soft Matter 2020, 16, 2941.
A. Ravasio, I. Cheddadi, T. Chen, T. Pereira, H. T. Ong, C. Bertocchi, A. Brugues, A. Jacinto, A. J. Kabla, Y. Toyama, X. Trepat, N. Gov, L. Neves de Almeida, B. Ladoux, Nat. Commun. 2015, 6, 7683.
C. M. Nelson, R. P. Jean, J. L. Tan, W. F. Liu, N. J. Sniadecki, A. A. Spector, C. S. Chen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 11594.
T. Chen, A. Callan-Jones, E. Fedorov, A. Ravasio, A. Brugués, H. T. Ong, Y. Toyama, B. C. Low, X. Trepat, T. Shemesh, R. Voituriez, B. Ladoux, Nat. Phys. 2019, 15, 393.
L. Juignet, B. Charbonnier, V. Dumas, W. Bouleftour, M. Thomas, C. Laurent, L. Vico, N. Douard, D. Marchat, L. Malaval, Acta Biomater. 2017, 53, 536.
C. M. Nelson, Biochim. Biophys. Acta 2009, 1793, 903.
S. Callens, D. Fan, I. van Hengel, M. Minneboo, L. Fratila-Apachitei, A. Zadpoor, bioRxiv 2020.
T. Yamashita, P. Kollmannsberger, K. Mawatari, T. Kitamori, V. Vogel, Acta Biomater. 2016, 45, 85.
W. Xi, S. Sonam, T. Beng Saw, B. Ladoux, C. Teck Lim, Nat. Commun. 2017, 8, 1517.
H. G. Yevick, G. Duclos, I. Bonnet, P. Silberzan, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2015, 112, 5944.
M. B. Mazalan, M. A. B. Ramlan, J. H. Shin, T. Ohashi, Micromachines 2020, 11, 659.
F. A. Maechler, C. Allier, A. Roux, C. Tomba, J. Cell Sci. 2019, 132, jcs222372.
S. M. Yu, J. M. Oh, J. Lee, W. Lee-Kwon, W. Jung, F. Amblard, S. Granick, Y. K. Cho, Acta Biomater. 2018, 77, 311.
M. Cetera, G. R. Ramirez-San Juan, P. W. Oakes, L. Lewellyn, M. J. Fairchild, G. Tanentzapf, M. L. Gardel, S. Horne-Badovinac, Nat. Commun. 2014, 5, 5511.
A. Glentis, C. Blanch-Mercader, L. Balasubramaniam, T. B. Saw, J. d'Alessandro, S. Janel, A. Douanier, B. Delaval, F. Lafont, C. T. Lim, D. Delacour, J. Prost, W. Xi, B. Ladoux, Sci. Adv. 2022, 8, eabn5406.
W. Tang, A. Das, A. F. Pegoraro, Y. L. Han, J. Huang, D. A. Roberts, H. Yang, J. J. Fredberg, D. N. Kotton, D. Bi, M. Guo, Nat. Phys. 2022, 18, 1371.
D. Stopak, A. K. Harris, Dev. Biol. 1982, 90, 383.
a) M. Rumpler, A. Woesz, J. W. Dunlop, J. T. van Dongen, P. Fratzl, J. R. Soc., Interface 2008, 5, 1173;
b) C. M. Bidan, K. P. Kommareddy, M. Rumpler, P. Kollmannsberger, Y. J. M. Brechet, P. Fratzl, J. W. C. Dunlop, PLoS One 2012, 7, e36336.
a) J. Knychala, N. Bouropoulos, C. J. Catt, O. L. Katsamenis, C. P. Please, B. G. Sengers, Ann. Biomed. Eng. 2013, 41, 917;
b) P. Joly, G. N. Duda, M. Schone, P. B. Welzel, U. Freudenberg, C. Werner, A. Petersen, PLoS One 2013, 8, e73545.
C. M. Bidan, K. P. Kommareddy, M. Rumpler, P. Kollmannsberger, P. Fratzl, J. W. C. Dunlop, Adv. Healthcare Mater. 2013, 2, 186.
C. M. Bidan, P. Kollmannsberger, V. Gering, S. Ehrig, P. Joly, A. Petersen, V. Vogel, P. Fratzl, J. W. Dunlop, J. R. Soc., Interface 2016, 13, 20160136.
A. A. Zadpoor, Biomater. Sci. 2015, 3, 231.
I. Papantoniou, Y. Guyot, M. Sonnaert, G. Kerckhofs, F. P. Luyten, L. Geris, J. Schrooten, Biotechnol. Bioeng. 2014, 111, 2560.
Y. Guyot, I. Papantoniou, F. P. Luyten, L. Geris, Biomech. Model. Mechanobiol. 2016, 15, 169.
a) J. R. Vetsch, R. Müller, S. Hofmann, J. R. Soc., Interface 2016, 13, 20160425;
b) M. Rubert, J. R. Vetsch, I. Lehtoviita, M. Sommer, F. Zhao, A. R. Studart, R. Müller, S. Hofmann, Tissue Eng. Part A 2021, 27, 1192.
A. Berner, M. A. Woodruff, C. X. F. Lam, M. T. Arafat, S. Saifzadeh, R. Steck, J. Ren, M. Nerlich, A. K. Ekaputra, I. Gibson, D. W. Hutmacher, Int. J. Oral Surg. 2014, 43, 506.
M. Hallman, J. A. Driscoll, R. Lubbe, S. Jeong, K. Chang, M. Haleem, A. Jakus, R. Pahapill, C. Yun, R. Shah, Tissue Eng. Part A 2021, 27, 26.
a) A. P. G. Castro, J. Santos, T. Pires, P. R. Fernandes, Macromol. Mater. Eng. 2020, 305, 2000487;
b) C. Perier-Metz, G. N. Duda, S. Checa, Front. Bioeng. Biotechnol. 2020, 8, 585799.
D. Van hede, B. Liang, S. Anania, M. Barzegari, B. Verlée, G. Nolens, J. Pirson, L. Geris, F. Lambert, Adv. Funct. Mater. 2022, 32, 2105002.
P. Kollmannsberger, C. Bidan, J. Dunlop, P. Fratzl, Soft Matter 2011, 7, 9549.
a) Y. Guyot, F. P. Luyten, J. Schrooten, I. Papantoniou, L. Geris, Biotechnol. Bioeng. 2015, 112, 2591;
b) P. F. Egan, K. A. Shea, S. J. Ferguson, Biomech. Model. Mechanobiol. 2018, 17, 1481.
P. R. Buenzli, M. Lanaro, C. S. Wong, M. P. McLaughlin, M. C. Allenby, M. A. Woodruff, M. J. Simpson, Acta Biomater. 2020, 114, 285.
C. Pérez-González, G. Ceada, M. Matejčić, X. Trepat, Curr. Opin. Genet. Dev. 2022, 72, 82.
A. Dekanty, M. Milán, EMBO Rep. 2011, 12, 1003.
S. Sick, S. Reinker, J. Timmer, T. Schlake, Science 2006, 314, 1447.
T.-X. Jiang, H.-S. Jung, R. B. Widelitz, C.-M. Chuong, Development 1999, 126, 4997.
C. Chang, P. Wu, R. E. Baker, P. K. Maini, L. Alibardi, C.-M. Chuong, Int. J. Dev. Biol. 2009, 53, 813.
A. M. Turing, Philos. Trans. R. Soc. London, Ser. B 1952, 237, 37.
K. S. Stapornwongkul, J.-P. Vincent, Nat. Rev. Genet. 2021, 22, 393.
A. Mietke, F. Jülicher, I. F. Sbalzarini, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2019, 116, 29.
R. R. Molina, S. Liese, A. Carlson, Biophys. J. 2021, 120, 424.
I. Heemskerk, Dev. Biol. 2020, 460, 86.
M. C. Milinkovitch, L. Manukyan, A. Debry, N. Di-Poï, S. Martin, D. Singh, D. Lambert, M. Zwicker, Science 2013, 339, 78.
L. Hubatsch, N. W. Goehring, Curr. Top. Dev. Biol. 2020, 137, 247.
E. Hannezo, B. Dong, P. Recho, J.-F. Joanny, S. Hayashi, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2015, 112, 8620.
N. Barker, J. H. van Es, J. Kuipers, P. Kujala, M. van den Born, M. Cozijnsen, A. Haegebarth, J. Korving, H. Begthel, P. J. Peters, H. Clevers, Nature 2007, 449, 1003.
A. E. Shyer, T. R. Huycke, C. Lee, L. Mahadevan, C. J. Tabin, Cell 2015, 161, 569.
K. D. Sumigray, M. Terwilliger, T. Lechler, Dev. Cell 2018, 45, 183.
Q. Yang, S.-L. Xue, C. J. Chan, M. Rempfler, D. Vischi, F. Maurer-Gutierrez, T. Hiiragi, E. Hannezo, P. Liberali, Nat. Cell Biol. 2021, 23, 733.
a) W. Xi, J. Saleh, A. Yamada, C. Tomba, B. Mercier, S. Janel, T. Dang, M. Soleilhac, A. Djemat, H. Wu, B. Romagnolo, F. Lafont, R.-M. Mège, Y. Chen, D. Delacour, Biomaterials 2022, 282, 121380;
b) N. Gjorevski, M. Nikolaev, T. E. Brown, O. Mitrofanova, N. Brandenberg, F. W. DelRio, F. M. Yavitt, P. Liberali, K. S. Anseth, M. P. Lutolf, Science 2022, 375, eaaw9021.
C. A. Thorne, I. W. Chen, L. E. Sanman, M. H. Cobb, L. F. Wu, S. J. Altschuler, Dev. Cell 2018, 44, 624.
L. M. C. Janssen, A. Kaiser, H. Löwen, Sci. Rep. 2017, 7, 5667.
S. Shankar, M. J. Bowick, M. C. Marchetti, Phys. Rev. X 2017, 7, 031039.
a) F. C. Keber, E. Loiseau, T. Sanchez, S. J. DeCamp, L. Giomi, M. J. Bowick, M. C. Marchetti, Z. Dogic, A. R. Bausch, Science 2014, 345, 1135;
b) J. A. Santiago, Phys. Rev. E 2018, 97, 052706;
c) Z. You, D. J. G. Pearce, A. Sengupta, L. Giomi, Phys. Rev. Lett. 2019, 123, 178001;
d) J. Dhar, A. L. P. Thai, A. Ghoshal, L. Giomi, A. Sengupta, Nat. Phys. 2022, 18, 945.
Q. Zhang, J. Li, J. Nijjer, H. Lu, M. Kothari, R. Alert, T. Cohen, J. Yan, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2021, 118, e2107107118.
